TY - JOUR

T1 - РНК-связывающий белок семейства NXF (nuclear export factor) необходим для развития нервной системы у Drosophila melanogaster

AU - Голубкова, Елена Валерьевна

AU - Якимова, А.О.

AU - Ахромов, Константин Викторович

AU - Рябова , Е.В.

AU - Грудкова, Дарья Максимовна

AU - Барабанова, Лариса Владимировна

AU - Саранцева, Светлана Владимировна

AU - Мамон, Людмила Андреевна

N1 - Е.В.Голубкова, А.А.Ацапкина, Л.А.Мамон. Роль гена sbr (small bristles)/Dm nxf1 (nuclear export factor 1) в синцитиальные периоды развития у Drosophila melanogaster. // Цитология. 2015. Т.57. № 4. С.294-304. (E. V. Golubkova, A. A. Atsapkina, L. A. Mamon. The Role of Sbr/Dm Nxf1 Gene in Syncytial Development in Drosophila melanogaster. // Cell and Tissue Biology. 2015. V.9. № 4. P. 271-283. DOI: 10.1134/S1990519X15040057). Никитина Е.А., Комарова А.В., Голубкова Е.В., Третьякова И.В., Мамон Л.А. Полудоминантное влияние мутации l(1)ts403 (sbr10) на нерасхождение половых хромосом в мейозе у самок Drosophila melanogaster при тепловом воздействии. // Генетика. 2003а. Т.39. № 3. С.269-275 (Nikitina E.A., Komarova A.V., Golubkova E.V., Tretyakova, I.V., Mamon L.A. Dominant effects of l(1)ts403 (sbr10) mutation at the disjunction of sex chromosomes in meiosis of Drosophila melanogaster female after heat shock. // Russian J. of Genetics. 2003. V.39. № 3. P.341-348). Никитина Е.А., Токмачева Е.В., Савватеева-Попова Е.В. Тепловой шок в период развития центральных структур мозга дрозофилы: формирование памяти у мутанта l(1)ts403 Drosophila melanogaster // Генетика. 2003б. Т.39. № 1. С. 33-40. Bachi, A.; Braun, I.C.; Rodrigues, J.P.; Panté, N.; Ribbeck, K.; von Kobbe, C.; Kutay, U.; Wilm, M.; Görlich, D.; Carmo- Fonseca, M.; et al. The C-terminal domain of TAP interacts with the nuclear pore complex and promotes export of specific CTE-bearing RNA substrates. RNA 2000, 6, 136–158. Braun, I.C.; Herold, A.; Rode, M.; Izaurralde, E. Nuclear export of mRNA by TAP/NXF1 requires two nucleoporin-binding sites but not p15. Mol. Cell Biol. 2002, 22, 5405–5418. Drozd M, Bardoni B, Capovilla M. Modeling Fragile X Syndrome in Drosophila. Front Mol Neurosci. 2018 Apr 16;11:124. doi: 10.3389/fnmol.2018.00124 Cammarata, G.M.; Bearce, E.; Lowery, L.A. Cytoskeletal social networking in the growth cone: +TIPs mediate microtubule-actin cross-linking to drive axon outgrowth and guidance. Cytoskeleton 2016, 73, 461–476. Chotard, C.; Salecker, I. Glial cell development and function in the Drosophila visual system. Neuron Glia Biol. 2007, 3, 17–25. Dybas, L.K., Harden, K.K., Machnicki, J.L., and Geer, B.W. Male fertility in Drosophila melanogaster: lesions of spermatogenesis associated with male sterile mutations of the vermilion region //J. Exp. Zool. 1983. V.226. P.293-302. Fribourg, S.; Braun, I.C.; Izaurralde, E.; Conti, E. Structural basis for the recognition of a nucleoporin FG repeat by the NTF2-like domain of the TAP/p15 mRNA nuclear export factor. Mol. Cell 2001, 8, 645–656. Geer, B.W., Lischwe, T.D., and Murphy, K.G. Male fertility in Drosophila melanogaster: genetics of the vermilion region //J.Exp. Zool. 1983. V.225. P.107-118. Ginanova, V.; Golubkova, E.; Kliver, S.; Bychkova, E.; Markoska, K.; Ivankova, N.; Tretyakova, I.; Evgen’ev, M. Testis-specific products of the Drosophila melanogaster sbr gene, encoding nuclear export factor 1, are necessary for male fertility. Gene 2016, 577, 153–160. Herold, A.; Suyama, M.; Rodrigues, J.P.; Braun, I.C.; Kutay, U.; Carmo-Fonseca, M.; Bork, P.; Izaurralde, E. TAP (NXF1) belongs to a multigene family of putative RNA export factors with a conserved modular architecture. Mol. Cell Biol. 2000, 20, 8996–9008. Herold, A.; Klymenko, T.; Izaurralde, E. NXF1/p15 heterodimers are essential for mRNA nuclear export in Drosophila. RNA 2001, 7, 1768–1780. Korey C.A., Wilkie G. S., Davis I., Van Vactor D. 2001. small bristles, DmNXF1, is required for the morphogenesis of multiple tissues during Drosophila development //Genetics. 159: 1659-1670. Spindler, S.R.; Ortiz, I.; Fung, S.; Takashima, S.; Hartenstein, V. Drosophila cortex and neuropile glia influence secondary axon tract growth, pathfinding. And fasciculation in the developing larval brain. Dev. Biol. 2009, 334, 355–368. Edwards, T.N.; Meinertzhagen, I.A. The functional organization of glia in the adult brain of Drosophila and other insects. Prog. Neurobiol. 2010, 90, 471–497. Mamon, L.A.; Ginanova, V.R.; Kliver, S.F.; Yakimova, A.O.; Atsapkina, A.A.; Golubkova, E.V. RNA-binding proteins of the NXF (nuclear export factor) family and their connection with the cytoskeleton. Cytoskeleton 2017, 74, 161–169. Ludmila Mamon, Anna Yakimova, Daria Kopytova, Elena Golubkova. The RNA-Binding Protein SBR (Dm NXF1) Is Required for the Constitution of Medulla Boundaries in Drosophila melanogaster Optic Lobes. // Cells. 2021. 10:1144. https://doi.org/10.3390/cells10051144 Meinertzhagen, I.A.; Hanson, T.E. The development of the optic lobe. In The Development of Drosophila melanogaster; Bate, M., Martinez Arias, A., Eds.; Cold Spring Harbor Laboratory Press: New York, NY, USA, 1993; pp. 1363–1491. Meinertzhagen IA, Hanson TE. The development of the optic lobe. In: Bate M, Martinez Arias A, editors. The development of Drosophila melanogaster. Cold Spring Harbor Laboratory Press; 1993. pp. 1363–1491. Meinertzhagen, I.A.; Sorra, K.E. Synaptic organization in the fly’s optic lamina: Few cells, many synapses and divergent microcircuits. Prog. Brain Res. 2001, 131, 53–69. Fischbach K.F., Dittrich A.P.M. The optic lobe of Drosophila melanogaster. I. A Golgi analysis of wild type structure. Cell Tissue Res. 1989. 258:441-475. Trujilo-Cenóz, O.; Melamed, J. Compound eye of dipterans: Anatomical basis for integration - An electron microscope study. J. Ultrastruct Res. 1966, 16, 395-398. Nériec N, Desplan C. From the Eye to the Brain: Development of the Drosophila Visual System. Curr Top Dev Biol. 2016;116:247-71. doi: 10.1016/bs.ctdb.2015.11.032 Braitenberg V. Patterns of projection in the visual system of the fly. I. Retina-lamina projections. Exp Brain Res. 1967;3(3):271-298. doi: 10.1007/BF00235589 Edwards TN, Meinertzhagen IA. Photoreceptor neurons find new synaptic targets when misdirected by overexpressing runt in Drosophila. J Neurosci. 2009 Jan 21;29(3):828-41. doi: 10.1523/JNEUROSCI.1022-08.2009 Fischbach, K.F.; Hiesinger, P.R. Optic lobe development. Adv. Exp. Med. Biol. 2008, 628, 115–136. [CrossRef] [PubMed] Gontang, A.C.; Hwal, J.J.; Mast, J.D.; Schwabe, T.; Clandinin, T.R. The cytoskeletal regulator Genghis khan is required for columnar target specificity in the Drosophila visual system. Development 2011, 138, 4899–4909. Kuroda M.I., Hilfiker A., Lucchesi J.C. Dosage compensation in Drosophila – a model for the coordinate regulation of transcription. Genetics. 2016. 204:435-450. DOI: 10.1534/genetics.115.185108 Golubkova E.V., Markova E.G., Markov A.V., Avanesyan E.O., Nokkala S., Mamon L.A. Dm nxf1/sbr Gene Affects the Formation of Meiotic Spindle in female Drosophila melanogaster. // Chromosome Research. 2009. V.17 (7). P.833–845. Kurusu, M.; Katsuki, T.; Zinn, K.; Suzuki, E. Developmental changes in expression, subcellular distribution, and function of Drosophila N-cadherin, guided by a cell-intrinsic program during neuronal differentiation. Dev. Biol. 2012, 366, 204-217. Missaire, M.; Hindges, R. The role of cell adhesion molecules in visual circuit formation: From neurite outgrowth to maps and synaptic specificity. Dev. Neurobiol 2015, 75, 569-583. Del Signore SJ, Cilla R, Hatini V. The WAVE Regulatory Complex and Branched F-Actin Counterbalance Contractile Force to Control Cell Shape and Packing in the Drosophila Eye. Dev Cell. 2018 Feb 26;44(4):471-483.e4. doi: 10.1016/j.devcel.2017.12.025 Stephan R, Gohl C, Fleige A, Klämbt C, Bogdan S. Membrane-targeted WAVE mediates photoreceptor axon targeting in the absence of the WAVE complex in Drosophila. Mol Biol Cell. 2011 Nov;22(21):4079-92. doi: 10.1091/mbc.E11-02-0121 Zhang M, Wang Q, Huang Y. Fragile X mental retardation protein FMRP and the RNA export factor NXF2 associate with and destabilize Nxf1 mRNA in neuronal cells. Proc Natl Acad Sci U S A. 2007 Jun 12;104(24):10057-62. doi: 10.1073/pnas.0700169104 Nériec N, Desplan C. From the Eye to the Brain: Development of the Drosophila Visual System. Curr Top Dev Biol. 2016;116:247-71. doi: 10.1016/bs.ctdb.2015.11.032 Chen YC, Desplan C. Gene regulatory networks during the development of the Drosophila visual system. Curr Top Dev Biol. 2020;139:89-125. doi: 10.1016/bs.ctdb.2020.02.010 Apitz H, Salecker I. Retinal determination genes coordinate neuroepithelial specification and neurogenesis modes in the Drosophila optic lobe. Development. 2016 Jul 1;143(13):2431-42. doi: 10.1242/dev.135004 Ngo KT, Andrade I, Hartenstein V. Spatio-temporal pattern of neuronal differentiation in the Drosophila visual system: A user's guide to the dynamic morphology of the developing optic lobe. Dev Biol. 2017 Aug 1;428(1):1-24. doi: 10.1016/j.ydbio.2017.05.008 Contreras EG, Sierralta J, Oliva C. Novel Strategies for the Generation of Neuronal Diversity: Lessons From the Fly Visual System. Front Mol Neurosci. 2019 May 31;12:140. doi: 10.3389/fnmol.2019.00140 Zhang Y, Lowe S, Ding AZ, Li X. Axon targeting of Drosophila medulla projection neurons requires diffusible Netrin and is coordinated with neuroblast temporal patterning. Cell Rep. 2023 Mar 28;42(3):112144. doi: 10.1016/j.celrep.2023.112144 Hakeda-Suzuki S, Suzuki T. Cell surface control of the layer specific targeting in the Drosophila visual system. Genes Genet Syst. 2014;89(1):9-15. doi: 10.1266/ggs.89.9 Millard SS, Pecot MY. Strategies for assembling columns and layers in the Drosophila visual system. Neural Dev. 2018 Jun 7;13(1):11. doi: 10.1186/s13064-018-0106-9 Melnattur KV, Lee CH. Visual circuit assembly in Drosophila. Dev Neurobiol. 2011 Dec;71(12):1286-96. doi: 10.1002/dneu.20894 Hadjieconomou D, Timofeev K, Salecker I. A step-by-step guide to visual circuit assembly in Drosophila. Curr Opin Neurobiol. 2011 Feb;21(1):76-84. doi: 10.1016/j.conb.2010.07.012 Chotard C, Salecker I. Glial cell development and function in the Drosophila visual system. Neuron Glia Biol. 2007 Feb;3(1):17-25. doi: 10.1017/S1740925X07000592 Carrier Y, Quintana Rio L, Formicola N, de Sousa-Xavier V, Tabet M, Chen YD, Ali AH, Wislez M, Orts L, Borst A, Pinto-Teixeira F. Biased cell adhesion organizes the Drosophila visual motion integration circuit. Dev Cell. 2024 Nov 13:S1534-5807(24)00638-5. doi: 10.1016/j.devcel.2024.10.019 Chang YC, Tsao CK, Sun YH. Temporal and spatial order of photoreceptor and glia projections into optic lobe in Drosophila. Sci Rep. 2018 Aug 23;8(1):12669. doi: 10.1038/s41598-018-30415-8 Poeck B, Fischer S, Gunning D, Zipursky SL, Salecker I. Glial cells mediate target layer selection of retinal axons in the developing visual system of Drosophila. Neuron. 2001 Jan;29(1):99-113. doi: 10.1016/s0896-6273(01)00183-0 Munro M, Akkam Y, Curtin KD. Mutational analysis of Drosophila basigin function in the visual system. Gene. 2010 Jan 1;449(1-2):50-8. doi: 10.1016/j.gene.2009.09.004 Sepp KJ, Auld VJ. Reciprocal interactions between neurons and glia are required for Drosophila peripheral nervous system development. J Neurosci. 2003 Sep 10;23(23):8221-30. doi: 10.1523/JNEUROSCI.23-23-08221.2003 Timofeev K, Joly W, Hadjieconomou D, Salecker I. Localized netrins act as positional cues to control layer-specific targeting of photoreceptor axons in Drosophila. Neuron. 2012 Jul 12;75(1):80-93. doi: 10.1016/j.neuron.2012.04.037 Chotard C, Salecker I. Neurons and glia: team players in axon guidance. Trends Neurosci. 2004 Nov;27(11):655-61. doi: 10.1016/j.tins.2004.09.001 Dearborn R Jr, Kunes S. An axon scaffold induced by retinal axons directs glia to destinations in the Drosophila optic lobe. Development. 2004 May;131(10):2291-303. doi: 10.1242/dev.01111 Holger Apitz & Iris Salecker (2014) A Challenge of Numbers and Diversity: Neurogenesis in the Drosophila Optic Lobe. Journal of Neurogenetics, 28:3-4, 233-249, DOI: 10.3109/01677063.2014.922558 Yoon, D.W.; Lee, H.; Seol, W.; DeMaria, M.; Rosenzweig, M.; Jung, J.U. Tap: A novel protein that interacts with tip of herpesvirus saimiri and induces lymphocyte aggregation. Immunity 1997, 6, 571-582. Yakimova A.O., Pugacheva O.M., Golubkova E.V., Mamon L.A. Cytoplasmic localization of SBR (Dm NXF1) protein and its zonal distribution in the ganglia of Drosophila melanogaster larvae // Inver. Neuro. 2016. V.16 (3). P.9. DOI: 10.1007/s10158-016-0192-5 Yamaguchi, Y.; Miura, M. Programmed cell death in neurodevelopment. Dev. Cell 2015, 32, 478–490. Zhang, B.; Herman, P.K. It is all about the process(ing): P-body granules and the regulation of signal transduction. Curr. Genet. 2020, 66, 73–77.

PY - 2025

Y1 - 2025

N2 - У Drosophila melanogaster, как и у всех Opisthokonta, за ядерный экспорт мРНК из ядра в цитоплазму отвечает эволюционно консервативный белок NXF1 (Nuclear eXport Factor 1). Традиционно считается, что после выхода из ядерной поры белок NXF1 покидает мРНП комплекс и возвращается в ядро. Мы впервые описали у дрозофилы присутствие белка DmNXF1 в цитоплазме различных клеток, в том числе нервных. Цитоплазматическая локализация белка DmNXF1 указывает на то, что функция ядерного экспорта — не единственная функция этого белка. Ген DmNXF1 у дрозофилы имеет исторически сложившееся название – sbr (small bristles). Для некоторых мутаций в гене sbr характерны доминантные специфические эффекты. Одна из таких мутаций аллель sbr12, которая приводит к нарушениям формирования мозга дрозофилы. Характерные морфологические дефекты в нейропилях зрительной доли позволяют предположить, что DmNXF1 (SBR) участвует в организации пространственной архитектуры мозга мухи, особенно в формировании границ нейропилей. Эволюционная консервативность белка NXF1 определяет использование данной модели для изучения его тканеспецифичных функции.

AB - У Drosophila melanogaster, как и у всех Opisthokonta, за ядерный экспорт мРНК из ядра в цитоплазму отвечает эволюционно консервативный белок NXF1 (Nuclear eXport Factor 1). Традиционно считается, что после выхода из ядерной поры белок NXF1 покидает мРНП комплекс и возвращается в ядро. Мы впервые описали у дрозофилы присутствие белка DmNXF1 в цитоплазме различных клеток, в том числе нервных. Цитоплазматическая локализация белка DmNXF1 указывает на то, что функция ядерного экспорта — не единственная функция этого белка. Ген DmNXF1 у дрозофилы имеет исторически сложившееся название – sbr (small bristles). Для некоторых мутаций в гене sbr характерны доминантные специфические эффекты. Одна из таких мутаций аллель sbr12, которая приводит к нарушениям формирования мозга дрозофилы. Характерные морфологические дефекты в нейропилях зрительной доли позволяют предположить, что DmNXF1 (SBR) участвует в организации пространственной архитектуры мозга мухи, особенно в формировании границ нейропилей. Эволюционная консервативность белка NXF1 определяет использование данной модели для изучения его тканеспецифичных функции.

KW - nxf1 (nuclear export factor), sbr (small bristles), нейрогенез, оптические доли, Drosophila.

UR - https://elibrary.ru/item.asp?id=82275472

U2 - 10.31857/S0475145025010034

DO - 10.31857/S0475145025010034

M3 - статья

VL - 56

SP - 24

EP - 35

JO - Онтогенез

JF - Онтогенез

SN - 0475-1450

IS - 1

ER -