Кутикулярные покровы являются характерным элементом строения для организмов, входящих в супергруппу Ecdysozoa (линяющие животные). Комплекс покровных структур является важнейшей системой органов, обеспечивающих, с одной стороны изоляцию внутренней среды организма от окружающего пространства, а с другой стороны – взаимодействие организма с окружающей средой, как пассивное (защита, восприятие и первичная обработка сигналов) так и активное (секреция, локомоция).
Несмотря на общие черты в организации и функционировании кутикулярного эпителия у представителей разных типов беспозвоночных животных, конкретные варианты морфологической организации и химического состава кутикулы могут значительно отличаться у представителей разных таксонов. Пути становления этого важнейшего анатомического комплекса, в значительной мере определившего эволюционную судьбу таких крупнейших групп беспозвоночных, как членистоногие и нематоды (по некоторым оценкам их совокупное видовое разнообразие может составлять до 90% от общего числа видов животных), до настоящего времени остаются не вполне ясными. В значительной степени это связано с нехваткой современных данных по тонкому строению кутикулы базальных групп клады линяющих. Одной из таких групп, находящихся у основания эволюционного дерева Ecdysozoa, являются тихоходки.
Эта древняя группа метамерных беспозвоночных животных в настоящее время рассматривается как отдельный таксон высокого ранга (тип), сохраняющий в своей организации многие признаки форм, вероятно, давших начало кладе настоящих членистоногих (Euarthropoda). В отличие от другой подобной группы – онихофор, которая включает ограниченное число видов, населяющих очень узкий спектр биотопов, тихоходки являются процветающим таксоном. К настоящему времени описано около 1500 видов этих животных. Очевидно, что указанное количество видов является крайне заниженной оценкой видового богатства, что, несомненно, связано со слабой изученностью группы.
Являясь первичноводными животными, тихоходки заселили практически все типы местообитаний, в которых присутствует вода, хотя бы временно и в капельной форме. Тихоходки выработали уникальные формы и механизмы анабиоза, по разнообразию которых эта группа не имеет себе равных. Они способны выживать в совершенно экстремальных условиях среды, вплоть до условий открытого космоса. Тихоходки выработали массу уникальных адаптаций, многие из которых помимо фундаментального интереса имеют и серьезную практическую значимость. Например, показано, что внедрение гена белка, обеспечивающего защиту генома тихоходок при ангидробиозе, в геном лейкоцитов человека приводит к значительному повышению устойчивости этих клеток к воздействию проникающей радиации, а при внедрении этого же гена в геном растения возрастает устойчивость к химическим загрязнениям.
Уникальные цитоплазматические белки тихоходок, обеспечивающие стабильность клеточных компонентов в условиях обезвоживания, осмотического шока и замерзания изучаются в качестве перспективных компонентов биотехнологических процессов, связанных с консервацией, хранением и применением биологических материалов (Eicher et al., 2024; Sanchez-Martinez et al., 2024) а также в биоинженерных исследованиях (Zarubin et al., 2024). Кутикулярные покровы также играют важную роль в обеспечении адаптации тихоходок к ангидробиозу, обеспечивая регуляцию проницаемости покровов тела в процессе формирования покоящихся стадий.
Являясь самым наружным элементом тела животного, кутикулярные покровы тихоходок в течение сотен миллионов лет эволюционировали под давлением таких факторов окружающей среды, как интенсивное механическое воздействие (у интерстициальных форм), резкие изменения химического состава окружающей среды (у обитателей литорали) или регулярные переходы от увлажненного к полностью высохшему состоянию (у наземных форм). Сформировавшиеся за такой длительный период паттерны тонкого строения кутикулы тихоходок позволяют сочетать устойчивость к различным повреждающим факторам среды с высокой эластичностью.
В целом, кутикула является примером нанобиоматериала, отличительным свойством которого является способность его структурных элементов к самосборке в ходе формирования кутикулы клетками гиподермы. Анализ особенностей ультраструктурной организации кутикулы тихоходок несомненно представляет интерес с точки зрения разработки новых типов нанопокрытий. Особенно перспективным направлением в области нанотехнологий является формирование самоорганизующихся наноструктур (Никифоров и др., 2015).
Тонкое строение кутикулы тихоходок имеет черты значительного сходства с таковым в кутикуле нематод. Особенно ярко это сходство выражено у морских интерстициальных форм обеих групп (Enoplida среди нематод и Arthrotardigrada среди тихоходок), являющихся наиболее филогенетически древними комплексами, которые сохранили значительное количество примитивных черт. До настоящего времени не вполне решен вопрос о причинах этого сходства. Долгое время доминировала точка зрения о параллелизмах в строении кутикулы нематод и тихоходок под влиянием сходного образа жизни. Однако после выявления родства ряда групп животных, имеющих кутикулярные покровы, и выделения супергруппы Ecdysozoa, возникло обоснованное предположение, что сходные структуры в кутикуле этих групп могут быть унаследованы от общего предка. Для углубленного анализа данной проблемы необходимы данные по ультраструктуре кутикулы тихоходок, поскольку данный таксон занимает базальное положение в пределах супергруппы Ecdysozoa.
Проблема согласования представлений об эволюции крупных таксонов, сформированных на основе морфологического и молекулярно-генетического подходов, является одной из важнейших в современной биологии. Реконструкция филогении на основе генетических и геномных данных является сейчас фундаментом, на котором строятся представления о родственных связях живых организмов. Однако эти данные мало говорят о закономерностях эволюции сложных морфологических структур. Более того, зачастую, они вступают в противоречие со сложившимися представлениями о ходе эволюции, основанными на морфологическом анализе. Только детальное изучение особенностей морфологии позволяет разрешить эти противоречия, выявив случаи параллельной и конвергентной эволюции анатомических структур, наряду с признаками, отражающими реальные пути эволюции макротаксонов.
Кроме вопроса о происхождении и становлении организации кутикулярных покровов в кладе Ecdysozoa, понимание путей их эволюционных преобразований в пределах типа Tardigrada также имеет важное значение для понимания эволюции группы в целом. Недавние исследования семейства Echiniscidae (панцирные тихоходки, характеризующиеся прогрессивным развитием кутикулярных щитков) показали, что строение кутикулы является, пожалуй, единственным морфологическим признаком, хорошо соответствующим молекулярной филогении группы. Однако большая часть данных по организации кутикулы этого таксона получена при помощи световой микроскопии. Зачастую, анализ этой информации может приводить к тому, что имеющие поверхностное сходство структуры рассматриваются как идентичные и несущие филогенетический сигнал. Только прямое электронно-микроскопическое исследование способно выявить детали строения кутикулы на уровне, пригодном для обоснованного сравнительного анализа.
Вовлечение в исследование широкого круга представителей этой группы позволит более точно реконструировать пути эволюции кутикулярных покровов в пределах класса Heterotardigrada.
Второй из двух известных на сегодня классов типа Tardigada – класс Eutardigrada также крайне слабо изучен с точки зрения ультраструктуры кутикулы и ее эволюционных преобразований. Недавние исследования, проведенные нашей группой, показали, что «примитивные» признаки строения кутикулы, считавшиеся ранее почти полностью утраченными в пределах эутардиград, хорошо выражены в некоторых группах, достигая морфологической сложности, сравнимой с таковой у гетеротардиград (Tumanov et al., 2024). Это является наглядным свидетельством того, как узкий таксономический охват морфологических исследований может приводить к формированию ложных представлений об эволюции ключевых признаков таксонов. Элементы поверхностного орнамента кутикулы также активно используются в систематике Eutardigrada, однако ультраструктура этих элементов до сих пор остается совершенно неисследованной для целого ряда групп. Сложившаяся ситуация не позволяет анализировать пути эволюционных преобразований кутикулярной скульптуры и отличать признаки, унаследованные от общих предков, от приобретенных в ходе параллельной эволюции.
Важнейшим фактором эволюции тихоходок являлось освоение ими новых сред обитания. Сформировавшись в морской интерстициали, они заселили практически все биотопы, в которых присутствует (хотя бы периодически) жидкая вода. Тихоходками освоены все типы пресноводных водоемов, а наибольшее видовое разнообразие связано с периодически пересыхающими наземными субстратами (мхи и лишайники). Кутикула, как пограничная структура, отвечающая за взаимодействие тихоходок с внешней средой, несомненно, претерпела значительные эволюционные изменения в ходе освоения новых экологических ниш. Однако как именно отразились такие переходы на строении кутикулы на данный момент неизвестно.
Особенно интересным представляется проведение сравнительного анализа модификации кутикулярных покровов в пределах различных филогенетических ветвей тихоходок. Известно, что выход в наземные местообитания происходил в пределах группы независимо, как минимум дважды (семейство Echiniscidae из Heterotardigrada и отряд Parachela из Eutardigrada). В настоящее время обе группы обитают совместно в одних и тех же экотопах, однако строение кутикулярных покровов и сенсилл у них зачастую значительно отличается. Поиск общих для обеих групп паттернов в ультраструктуре кутикулы поможет лучше понять пути адаптации тихоходок к обитанию в пересыхающих субстратах, связанному с регулярным переходом к ангидробиозу.
У всех беспозвоночных животных, обладающих кутикулой, наружные сенсорные образования тесно с ней связаны, они формируют огромное разнообразие сенсилл. Данные о строении сенсилл и особенностях их иннервации кране важны для понимания таких фундаментальных вопросов как эволюция сенсорных структур Ecdysozoa и пути становления сегментарного состава тела в разных филогенетических ветвях Panarthropoda. И в этом случае изучение тихоходок, как группы, находящейся в основании клады линяющих животных может пролить свет на ранние этапы эволюции группы.
Особый интерес представляет изучение элементов строения сенсилл, активно использующихся в систематике некоторых групп тихоходок при практически полном отсутствии данных об их строении и модальности. Для некоторых из них сенсорная природа лишь постулируется, но доказательства этого до сих пор не были получены. Особенно это касается туловищных сенсилл Eutardigrada, которые практически полностью погружены в толщу кутикулы и недоступны для исследования методами световой микроскопии. Исследование тонкого строения и функциональной нагрузки этих образований позволит доказать или опровергнуть их гомологию с наружными туловищными сенсиллами гетеротардиград, что крайне важно для понимания эволюции группы в целом.
