Научнаяпроблема, на решение которой направлен проект: Проект направлен на изучениефеномена экзаптации ‒ приобретения новой (и/или дополнительной) функцииструктурой, исходно возникшей вне связи с этой функцией - как одного изпроявлений морфогенетической и эволюционной пластичности живых организмов.Будут исследованы структурные и функциональные основы экзаптаций, реализующихсяв онтогенезе и в эволюции у водных колониальных беспозвоночных (Bryozoa), изатрагивающих их половое размножение, личиночное развитие и формированиесимбиотических ассоциаций с прокариотами. Исследование этих трех тесносвязанных аспектов жизненного цикла позволит получить интегральную картину ролиэкзаптаций в эволюции данной группы животных.

Актуальностьпроблемы, научная значимость решения проблемы: Экзаптации – смена/субституцияфункций структурами, исходно имеющими другую специализацию (Gould & Vrba1982), или приобретение ими дополнительной функции, – один из интереснейшихфеноменов эволюционной биологии, которому в последние десятилетия незаслуженноуделяется очень мало внимания. В последние два десятилетия стало очевидным, чтоисследования экзаптаций являются перспективными для решения многих вопросов нетолько сравнительной морфологии и физиологии (Pievani & Serrelli 2011;Fowler et al. 2011; Tramacere et al. 2017; Clarac & Quilhac 2019), но имолекулярной биологии (Hoen & Bureau 2012; Maex et al. 2018; Frenkel-Pinteret al. 2022), и имеют большое значение для эволюционной биологии в контекстепредставлений о неканонических путях эволюции (Lavialle et al. 2013; Ostrovsky2013a; Cui & Cao 2014). Тем не менее, количество работ по этой тематикеостается небольшим. Можно добавить, что в настоящее время с подачи автора этоготермина Гулда (Gould 1991) понятие экзаптации широко используется взоопсихологии и этологии (Sol 2015; Murray et al. 2017; Velasco et al. 2021), атакже в гуманитарных и технологических областях знаний (Larson et al. 2013;Garud et al. 2016) , что немало послужило их развитию.

Анализсовременных данных указывает на широкое (хотя крайне недооцененное)распространение (а следовательно – эволюционную эффективность) «смены функций»как у растений (Ambruster et al. 2009; Sahu et al. 2016; Martel et al. 2020),так и у животных (Coates et al. 2008; Parmentier et al. 2017; Gearty et al.2021). Экзаптации, являющиеся ярким проявлением морфогенетической пластичности,рассматриваются рядом авторов, как материал для эволюционных инноваций,общепризнанно считающихся драйверами прогрессивной эволюции. Среди таковыхможно упомянуть, например, возникновение плацент на основе трансформациизародышевых оболочек у млекопитающих (Mess & Carter 2007) или смену функцииперьев у ранних птиц (Foth et al. 2014).

Пикизучения морфо-функциональных основ экзаптаций пришелся на первую половину ХХстолетия, в результате чего был опубликован ряд работ по функциональнойморфологии преимущественно позвоночных животных (обобщено в работахШмальгаузена 1938 и Северцовых 1939, 1990). Небольшое количество статей поданной тематике, опубликованных с того времени, не дает возможности оценитьнасколько широко распространен этот феномен среди Animalia в целом, в том числесреди беспозвоночных, которые по биоразнообразию значительно превосходятпозвоночных животных. Ситуация весьма напоминает таковую с феноменомматротрофии, который преимущественно (и традиционно) описывали на примерепозвоночных, в то время как он, как недавно выяснилось, значительно болеешироко распространен у беспозвоночных животных (Ostrovsky et al. 2016).Учитывая потенциально важное, а в некоторых случаях, возможно, решающеезначение экзаптаций в эволюционном успехе различных групп, изменениесложившейся парадигмы должно включать изучение их распространения, разнообразияпроявлений и морфо-функциональных основ именно у беспозвоночных животных.Крайне важным и интересным является исследование реализации экзаптаций наразных стадиях жизненного цикла и в ходе образования симбиотических ассоциаций.В настоящем проекте эти направления исследований являются наиболее актуальными.

В качествемодельной группы выбраны мшанки (тип Bryozoa). Эта древняя группамикроскопических колониальных эпибионтов-фильтраторов, при единстве иотносительной простоте плана строения основного модуля, отличается крайнеширокой вариабельностью в отношении многих признаков – от репродуктивныхпаттернов и зооидального полиморфизма (с образованием вынашивающих структур наоснове зооидов и их частей) до форм колоний и типов личинок. Этавариабельность, отражающая морфогенетическую пластичность, как считается,сыграла решающую роль в эволюционном успехе мшанок, занимающих одну издоминирующих позиций во многих донных биоценозах (McKinney & Jackson 1989;Schwaha 2021). Эволюция полового размножения и стадий жизненного цикла мшанокхарактеризовалась неоднократным изменением функций (и, соответственно,структуры) клеток, тканей и органов (Ostrovsky 2013b; Schwaha et al. 2020;Nekliudova et al. 2019, 2021; Kotenko et al. in press). Кроме того, жизненныйцикл многих видов Bryozoa тесно связан с симбиотическими прокариотами, вовзаимоотношениях с которыми экзаптации также играют важную роль. Причины такогоширокого распространения замещения функций у мшанок неясны. Можно предположить,что упростив свое строение в ходе миниатюризации, мшанки, тем не менее, напротяжении своей истории крайне "творчески" использовали тот минимумклеточных типов, органов и тканей, который у них "остался", меняя ихструктуру и функции в зависимости от конкретной задачи. Мы считаем, что даннаягруппа является идеальным модельным объектом для изучения феномена экзаптаций,в частности, возникновения новых функций на уровне органов и тканей зооидов, атакже смены функций отдельными зооидами в колонии. Такая пластичность,возможно, определила как репродуктивный успех данной группы, так и ее способностьвступать в устойчивые симбиотические ассоциации с прокариотами на разныхстадиях жизненного цикла.

Конкретнаязадача в рамках проблемы, на решение которой направлен проект, ее масштаб: Основнойзадачей представленного проекта является изучение морфо-функциональных основзамещения функций у беспозвоночных на примере типа Bryozoa. Основное вниманиебудет уделено исследованию экзаптаций, реализующихся как в индивидуальномразвитии, так и в эволюции, и затрагивающих половое размножение, личиночные типыи симбиотические ассоциации между мшанками и бактериями.

Важнейшейзадачей проекта также будет выявление закономерностей, характеризующихэкзаптации в виде смены функции или приобретения дополнительной новой функцииразличными структурами. В частности будут изучены структурные преобразования,сопровождающие изменения функций клеток, тканей и органов в ходе оогенеза,инкубации эмбрионов, личиночного развития, а также при формировании специальныхкамер, содержащих бактериальных симбионтов.

Сравнительныйанализ полученных результатов позволит выдвинуть предположения о возможныхпричинах замещения или приобретения новых дополнительных функций различнымиструктурами, описать сопровождающие их морфологические изменения и оценитьсходства и различия в характере экзаптаций, реализуемых на разных уровнях(клеточном, тканевом, на уровне систем органов и на уровне отдельных зооидов впределах колониального организма). Таким образом, в качестве третьей задачирассматривается проверка следующих новых гипотез.

(1) Мы предполагаем,что влияние развивающихся эмбрионов и бактерий на окружающие ткани и клеткиматеринского организма/хозяина, может приводить не только к смене(неофункционализации) или приобретению ими дополнительных функций, но, внекоторых случаях, к возникновению новых структур, обеспечивающих выполнениеновой/дополнительной функции. В частности, будет осуществлена проверка путейформирования содержащих бактериальных симбионтов, так называемых фуникулярныхтел у хейлостомных мшанок, источник возникновения которых остается неясным. Мыпредполагаем, что они возникают не из фуникулярной ткани, как считалось ранее(Karagodina et al. 2018), а на основе целомоцитов.

(2) Вкачестве одной из гипотетических закономерностей, сопровождающих возникновениеэкзаптаций, могут рассматриваться схожие изменения ультраструктуры клетокразных органов/тканей, сопровождающие возникновение сходных экзаптаций.Например, эпителиальные клетки, дающие начало фолликулярным клеткам овариев илиплацентарным клеткам инкубационных камер, меняя функционал, начинаютспециализироваться на выполнении сходных функций синтеза и передачи питательныхвеществ ооцитам или эмбрионам.

(3) Приизменении функциональной нагрузки ультраструктура некоторых специализированныхклеток также изменяется. Например, целомоциты, выполняющие функции поглощения(фагоцитарные функции) чужеродных клеток, переключаясь на трофические функцииподдержания размножающихся в их цитоплазме бактерий, должны приобретатьразвитый белоксинтетическимй аппарат.

(4)Эпителиальные клетки личинок приобретают дополнительные функции: у плацентарныхвидов – трофическую, что должно отражаться в наличии ультраструктурныхсвидетельств транспорта веществ, тогда как у видов, образующих ассоциации сбактериями, цитоплазматические выросты, гликокаликс, и складки поверхностногоэпителия личинок обеспечивают удержание бактерий на поверхности.

Комплексныйхарактер поставленных в заявленном проекте задач определяет направления имасштаб исследования. В ходе проекта впервые будут изучены представители двухклассов Bryozoa – Stenolaemata (отряд Cyclostomata) и Gymnolaemata (отрядыCtenostomata и Cheilostomata). Всего будут изучены 35 видов мшанок, относящихсяк 33 родам из 23 семейств (список таксонов приводится в п. 4.13 Приложение 2).

При помощикомплексного методического подхода на примере представителей указанных группвпервые будет предпринято широкое сравнительное исследование «смены функций»при:

(1)формировании внутренних инкубационных камер (выводковых сумок и гонозооидов),образующихся за счет модификации питающихся модулей (аутозооидов) или ихчастей;

(2)формировании овариев, фолликулы которых образуются из дедифференцированныхмезотелиальных клеток стенки тела;

(3)возникновении личинок разных типов, эволюция которых характеризовалась сменой функцийпаллиального эпителия, раковины и мышечной системы;

(4)преобразованиях транспортной фуникулярной системы, участки которой несутспециализированные камеры (фуникулярные тела) – хранилища-инкубаторысимбионтов.

Перечисленныеособенности размножения, развития и симбиоза характеризуют разные стадииединого жизненного цикла, и будут рассмотрены в своем единстве.

Научнаяновизна поставленной задачи, обоснование достижимости решения поставленнойзадачи и возможности получения запланированных результатов: Проект развивает новое и крайне перспективное направление исследований,объединяющее изучение структурной и функциональной составляющих экзаптаций,реализующихся в индивидуальном развитии и в эволюции беспозвоночных. Внастоящее время в мировой научной литературе отсутствуют указания на подобныекомплексные исследования, поскольку до сих пор основные усилия ученых в даннойобласти традиционно были сосредоточены на позвоночных животных. Исследованияэкзаптаций на примере одной из крупных и разнообразных групп беспозвоночных –мшанок, позволят устранить диспропорцию, сложившуюся в данной областиэволюционной биологии, нащупать эволюционные параллели между позвоночными ибеспозвоночными животными и приблизиться к пониманию роли экзаптаций в эволюциив целом. Проект развивает новое и крайне перспективноенаправление исследований, объединяющее изучение структурной и функциональнойсоставляющих экзаптаций, реализующихся в индивидуальном развитии и в эволюциитипа Bryozoa. В настоящее время в мировой научной литературе отсутствуютуказания на подобные комплексные исследования экзаптаций на примеребеспозвоночных, поскольку до сих пор основные усилия ученых в данной областитрадиционно были сосредоточены на позвоночных животных. Исследования экзаптацийна примере одной из крупных и разнообразных групп беспозвоночных – мшанок,позволят устранить диспропорцию, сложившуюся в данной о